Nyní dvanáctiletá Dakota Fanning začala svou hereckou kariéru ve svých šesti letech. Hostující úlohy v televizních seriálech jako Pohotovost, The Practice, Malcolm in the Middle a Všichni starostovi muži vedly až k její průlomové roli ve filmu Jmenuji se Sam s oscarovým Seanem Pennem a Michelle Pfeiffer.

Strhující herecký výkon jí vynesl cenu BAFTA a nominaci na cenu SAG (zároveň se stala nejmladší herečkou, která byla na toto ocenění nominována). Krátce poté ztvárnila jednu z hlavních rolí v seriálovém hitu Uneseni, na němž se podílel jako vedoucí výroby Steven Spielberg.

V roce 2004 si zahrála po boku oscarového Denzela Washingtona v dynamickém akčním filmu Tonyho Scotta Muž v ohni, který jí vynesl druhou nominaci na cenu BAFTA.

S dalším oscarovým hercem – tentokrát s Robertem DeNirem – si zahrála ve filmu Hra na schovávanou, který byl uveden do kinodistribuce v lednu 2005 a ihned se vyšvihnul na první místo v návštěvnosti.

V létě 2005 následoval blockbuster Stevena Spielberga Válka světů s Tomem Cruisem, který oslavil obrovský celosvětový úspěch, a na podzim téhož roku snímek Dreamer: Inspired by a True Story s Kurtem Russellem. Dakota se také stala součástí hvězdného ženského obsazení dramatu Nine Lives. Film měl premiéru v roce 2005 na filmovém festivalu Sundance a zahrála si v něm mj. s Glenn Close, Holly Hunter, Sissy Spacek a Robin Wright Penn.

Mezi její další filmy patří Hra o dítě s Charlize Theron, Kocour s Mikem Myersem, Holky z lepší společnosti s Brittany Murphy a Holka na roztrhání, v němž ztvárnila miniroli malé Reese Witherspoon. Příští rok propůjčí hlas titulní postavě filmu Coraline Henryho Selicka, který vzniká podle stejnojmenného románu pro děti z pera Neila Gaimana.

Jednou z jejích posledních rolí bylo ztvárnění postavy farmářské holčičky holčičky Fern Arable ve fimu Šarlotina pavučinka, který nedávno proběhl v kinech.